Japonya’nın savaş nedeniyle büyük bir yıkım yaşadığı dönemde Seita ve Setsuko’nun çocuklukları da ellerinden alınır. Bir bombardıman sırasında annelerini kaybeden kardeşler, babalarının cephede olması nedeniyle akrabalarının yanına gönderilir. Fakat evde yaşanan sorunlar ve kendilerini istenmeyen kişiler gibi hissetmeleri, iki kardeşi kendi başlarına yaşamaya karar vermeye sürükler. Seita ve Setsuko, terk edilmiş bir sığınakta savaşın ortasında küçük ve sakin bir dünya kurmaya çalışır. Ateşböceklerinin ışığı altında geçirdikleri kısa süreli huzur, dışarıdaki gerçeklerin giderek ağırlaşmasıyla bozulur. Yiyecek sıkıntısı ve savaşın getirdiği yoksulluk onları çaresiz bırakırken Seita, kardeşinin sorumluluğunu üstlenmenin ne anlama geldiğini öğrenir. Bu hikâye, savaşın yalnızca cephede değil, masum insanların hayatlarında da açtığı derin yaraları gözler önüne serer.